La genealogía de 220 genotipos de almendro revela dos líneas de mejora principales basadas solamente en tres variedades

Autores:

F. Pérez de los Cobos1,4, P.J. Martínez–García2, A. Romero1, X. Miarnau3, I. Eduardo4, W. Howad4, M. Mnejja4, F. Dicenta2, R. Socias i Company5, M.J. Rubio–Cabetas5, T.M. Gradziel6, M. Whirthensohn7, H. Duval8, D. Holland9, P. Arús4, F.J. Vargas1, I. Batlle1

(1) Institut de Recerca i Tecnologia Agroalimentàries (IRTA), Mas Bové, Constantí, Tarragona, España.
(2) Centro de Edafología y Biología Aplicada del Segura, Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CEBAS–CSIC), Espinardo, Murcia, España.
(3) Institut de Recerca i Tecnologia Agroalimentàries (IRTA), Fruitcentre, PCiTAL, Lleida, España.
(4) Institut de Recerca i Tecnologia Agroalimentàries (IRTA), Centre de Recerca en Agrigenòmica (CRAG), CSIC–IRTA–UAB–UB. Cerdanyola del Vallès (Bellaterra), Barcelona, España.
(5) Centro de Investigación y Tecnología Agroalimentaria de Aragón (CITA), Instituto Agroalimentario de Aragón IA2 (CITA–Universidad de Zaragoza), Zaragoza, España
(6) University of California, Davis, California, USA.
(7) University of Adelaide, Waite Research, School of Agriculture, Food and Wine, Adelaide, Australia.
(8) Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), Montfavet Cedex, Francia.
(9) Agricultural Research Organization, Newe–Ya’ar Research Center, Ramat Yishad, Israel.

Publicado en Revista de Fruticultura nº84

RESUMEN

Reducir la pérdida de variabilidad genética es un reto en los programas de mejora debido al repetido uso de un escaso número de genotipos. Para estudiar la variabilidad genética del almendro en su mejora a nivel mundial se utilizaron datos genealógicos de 222 variedades y selecciones provenientes de Argentina, Australia, Francia, Grecia, Israel, Italia, Rusia, España y EE. UU. Se calculó la consanguinidad, las relaciones por parejas y la contribución genética para todos los genotipos. Los resultados señalan dos principales líneas de mejora basadas en tres cultivares ‘Tuono’–‘Cristomorto’ y ‘Nonpareil’. Existen 75 descendientes directos (compartiendo 30) de ‘Tuono’ o ‘Cristomorto’ mientras que ‘Nonpareil’ tiene 72 descendientes directos. El coeficiente medio de consanguinidad de los genotipos analizados fue 0,036, con 13 presentando una elevada consanguinidad. Los programas de mejora de EE. UU. (0,06), Francia (0,05) y España (0,03) mostraron consanguinidad. De acuerdo con su contribución genética, las variedades modernas de Israel, Francia, EE. UU., España y Australia, se basan en seis, cinco, cuatro, cuatro y dos genotipos fundadores principales respectivamente. Entre el grupo de 65 genotipos con el alelo Sf de autocompatibilidad, el coeficiente medio de relación fue de 0,133, con ‘Tuono’ como principal fundador (23,75% de la contribución genética total).

Palabras clave: Almendro, Mejora, Variabilidad genética, Germoplasma.

ABSTRACT

Pedigree analysis of 220 almond genotypes reveals two world mainstream breeding lines based on only three different cultivars. Loss of genetic variability is a challenge increasing when breeding due to the repeated use of a reduced number of founders. Pedigree data of 222 almond cultivars and selections were used to study worldwide genetic variability in modern programs from Argentina, Australia, France, Greece, Israel, Italy, Russia, Spain and USA. Inbreeding coefficients, pairwise relatedness and genetic contribution were calculated. The results reveal two mainstream breeding lines based in three cultivars: ‘Tuono’–‘Cristomorto’ and ‘Nonpareil’. Direct descendants from ‘Tuono’ or ‘Cristomorto’ account to 75 (sharing 30 descendants), while ‘Nonpareil’ has 72 direct descendants. The mean inbreeding coefficient of the analyzed genotypes was 0.036, with 13 genotypes presenting a high inbreeding coefficient. Breeding programs from USA (0.06), France (0.05) and Spain (0.03) showed inbreeding. According to their genetic contribution, modern cultivars from Israel, France, USA, Spain and Australia, trace back to six, five, four, four and two main founders respectively. Among the group of 65 genotypes with the Sf allele for self–compatibility, the mean relatedness coefficient was 0.133, with ‘Tuono’ as main founder (23.75% of total genetic contribution).

Key words: Almond, Breeding, Genetic variability, Germplasm.

El almendro [Prunus dulcis (Miller) D.A. Webb, syn. P. amygdalus (L) Batsch] es la especie productora de frutos secos de zonas templadas económicamente más importante del mundo. Debido al incremento de su demanda y el precio de la almendra durante los últimos años, las plantaciones se están expandiendo hacia zonas cálidas y frías en ambos hemisferios. La producción mundial de almendra (1.258.324 t grano) está liderada actualmente por EE. UU. (80%), seguida por España (6%) y Australia (5%) (INC, 2019). La mejora genética varietal del almendro a nivel mundial se enfrenta a diferentes retos bióticos y abióticos siendo importante conocer la situación actual de la misma.

El origen del almendro dentro del subgénero Amygdalus incluye el almendro cultivado y especies silvestres relacionadas tales como P. fenzliana Fritsh, P. bucharica (Korsh.) Fedtsch, P. kuramica (Korsh.) Kitam. y P. triloba Lindl. (Grasselly & Crossa–Raynaud, 1980; Kester, Gradziel, & Grasselly, 1991; Zeinalabedini, Khayam–Nekoui, Grigorian, Gradziel, & Martínez–Gómez, 2010) y se produjo aproximadamente hace 5,88 millones de años (Alioto et al., 2020). El almendro se originó en las regiones áridas y montañosas de Asia Central, dónde se cultivó por primera vez hace alrededor de 5.000 años (Velasco, Hough, Aradhya, & Ross–Ibarra, 2016a) y a partir de entonces se introdujo en la Región Mediterránea y posteriormente en California y el hemisferio sur (América de sur, Australia y Sudáfrica) (Kester, Gradziel, & Grasselly, 1991). El extensivo cultivo del almendro, en los ambientes más severos de Asia Central y de la Región Mediterránea fue posible debido a la existencia de un germoplasma diverso, la recombinación genética promovida por su auto–incompatibilidad y mediante su hibridación interespecífica y la introgresión genética implicando a otros miembros de Amygdalus. Como resultado, el almendro es una especie extremadamente variable presentando una gran diversidad morfológica y fisiológica. Esta variabilidad, medida con marcadores bioquímicos y moleculares (Arulsekar, Parfitt, & Kester, 1986; Arús, Gradziel, Oliveira, & Tao, 2009; Fernández i Martí et al., 2015), ha revelado que es la especie diploide de Prunus más diversa genéticamente (D. H. Byrne, 1990; Mnejja, Garcia–Mas, Audergon, & Arús, 2010).

En la Región Mediterránea, tras dos mil años de cultivo del almendro, se han desarrollado algunos ecotipos de semilla y cultivares locales (Grasselly & Crossa–Raynaud, 1980). A partir del inicio del siglo 20, en la mayoría de los países productores se identificaron cultivares locales interesantes que son frecuentemente árboles provenientes de semilla de origen desconocido (Thomas M. Gradziel, Curtis, & Socias i Company, 2017). Así, los almendricultores seleccionaron cultivares y tipos locales, los cuales representan una rica diversidad genética. La mayoría de estos tipos han desaparecido del cultivo comercial en los últimos 50 años (Batlle et al., 2017). El cultivo moderno del almendro se basa en un reducido número de variedades (preferentemente autocompatibles) injertadas sobre patrones clonales adaptados a cada suelo y cultivados mayoritariamente en condiciones de riego.

La mejora genética varietal del almendro se inició en los años 1920 mediante la realización de cruzamientos controlados y la selección de individuos provenientes de semilla con el objetivo de responder a las cambiantes demandas agronómicas y de mercado. A nivel mundial, actualmente existen seis programas públicos de mejora: el de EE. UU. (UCD–USDA), los tres españoles (CITA, IRTA y CEBAS–CSIC), el de Australia (Universidad de Adelaida) y el de Israel (ARO). Por otra parte, se desarrollan algunos programas privados de mejora en EE. UU. Además, se han realizado varias iniciativas de mejora en Rusia, Francia, Grecia, Italia, Turquía y Argentina (Batlle et al., 2017). Diferentes objetivos de mejora se han llevado a cabo de acuerdo con los requerimientos agronómicos y comerciales en cada zona. Una de las principales diferencias entre los programas es la dureza de la cáscara. Así dos tipos de almendras son mejoradas: cáscara dura (en la mayoría de países mediterráneos) y cáscara blanda (principalmente en EE. UU. y Australia). Algunos objetivos comunes de mejora son autocompatibilidad y floración tardía ya que la mayoría de los cultivares locales son autoincompatibles y de floración temprana. La autocompatibilidad está controlada por un gen único dominante, alelo Sf (López, Vargas, & Batlle, 2006). Durante los últimos 50 años, la mejora del almendro para autocompatibilidad ha utilizado principalmente dos fuentes: cultivares locales originarios de Italia (‘Tuono’ y ‘Genco’) en los programas europeos y australiano y especies relacionadas tales como P. persica y P. webbi (Rafael Socias i Company, 2017) en los programas americanos principalmente.

Los mejoradores de almendro para el desarrollo de nuevas variedades se han centrado en realizar cruzamientos dentro del género Prunus dulcis y ocasionalmente en hibridaciones a partir de otras especies de Prunus. Inicialmente en EE. UU. (con limitado acceso a recursos genéticos) y posteriormente en Rusia y en la Región Mediterránea (con mayor disponibilidad de germoplasma) se alcanzaron rápidos avances genéticos. En California, ‘Carmel’ (introducida en 1966), como polinizador de ‘Nonpareil’, fue el primer cultivar obtenido con extenso impacto comercial. En Rusia y en la extinta Unión Soviética, varios cultivares de floración tardía y resistentes al frío se obtuvieron en los años 50 con ‘Primorskyi’ (fecha desconocida) extensivamente utilizado posteriormente para mejora en Europa. En la Región Mediterránea, se obtuvieron exitosos cultivares de floración tardía, productivos, bien–adaptados y resilientes como ‘Ferragnès’ (1973) o ‘Masbovera’ (1992). El cultivar francés autocompatible ‘Lauranne’ (1991) mostró una amplia adaptación ambiental y una constante elevada producción.

Aunque continúa el desarrollo de nuevas variedades mejoradas, el progreso por generación disminuye ya que los parentales más utilizados pertenecen al mismo grupo genético (Batlle et al., 2017). Ello ha resultado en una pérdida de la variabilidad genética en nuevos materiales mejorados y en variedades. Esta situación puede originar pérdidas de producción debido a la mala adaptación, a estreses bióticos y abióticos y a la depresión genética (Keneni, Bekele, Imtiaz, & Dagne, 2012). Se ha observado depresión genética en almendro como escaso vigor, reducido número de flores y cuajado, incremento de frutos abortados, baja capacidad germinativa y supervivencia de individuos de semilla, incremento de anormalidades de hoja y madera, y pérdida de resistencia a enfermedades (Grasselly, 1976; Grasselly & Olivier, 1981; Martínez–García, Dicenta, & Ortega, 2012; R. Socias i Company, 2011). Por otra parte, se sospecha que la endogamia (Alonso & Socias i Company, 2005) puede causar reducida autofertilidad en genotipos autocompatibles de almendro. En relación a la mejora para autocompatibilidad, se han utilizado parentales masculinos con el alelo Sf compartiendo el otro alelo con el parental femenino. Por otra parte, el cruzamiento de parentales autocompatibles heterocigóticos en programas de mejora se ha realizado para obtener genotipos homocigóticos y autocompatibles para su uso posterior en mejora. Estas estrategias de mejora pueden reducir la variabilidad genética cuando conducen a un número reducido de genotipos utilizados como parentales.

Variedades de almendra mostrando diversidad de formas.

Resumiendo, la mejora genética varietal actual del almendro, así como su producción, está dominada por un escaso número de variedades relacionadas y ampliamente distribuidas originando una reducción de su variabilidad genética y a depresión por endogamia. Consecuentemente, es importante disponer de una relación actualizada de genotipos utilizados en mejora y a nivel de cultivo

Varias poblaciones de almendro se han analizado utilizado marcadores moleculares para determinar la variabilidad genética y su grado de relación (Cabrita, Apostolova, Neves, Marreiros, & Leitão, 2014; Fernández i Martí et al., 2015; Gouta et al., 2010; Halász et al., 2019). Sin embargo, estos estudios han sido llevados a cabo con material proveniente de áreas geográficas limitadas y no representan la situación de la mejora del almendro a nivel mundial. A pesar de ello, las medidas genómicas de la endogamia son más precisas que las obtenidas a partir de datos genealógicos (Kardos, Luikart, & Allendorf, 2015; Wang, 2016), el análisis de su genealogía es una técnica coste–efectiva para estimar estos parámetros en poblaciones de mejora y una alternativa a la selección genómica cuando los datos genómicos son imposibles de conseguir. En nuestro trabajo, el 17% de los genotipos estudiados no estaban disponibles (material descartado o eliminado). Debido a esta limitación, analizamos la variabilidad genética basada únicamente en datos de mejora previamente verificados con datos moleculares. Diversos trabajos previos han evaluado la consanguinidad basados en datos genealógicos en poblaciones de mejora en frutales y frutos secos (Choi & Kappel, 2004; Debuse, Shaw, & Dejong, 2005; Marrano et al., 2018; Son, Kwon, & Choi, 2012). En almendro, se realizó un análisis genealógico de 123 genotipos diferentes de: EE. UU.; Francia, España, Israel y Rusia (Halász et al., 2019). Sin embargo, este trabajo se centró principalmente en genotipos de Norteamérica sin incluir muchos de los cultivares que han sido obtenidos posteriormente.

Este trabajo se centró en determinar la estructura genética de los recursos genéticos actuales y las tendencias de mejora del almendro en los últimos 50 años utilizando datos verificados con marcadores moleculares. El análisis determinó que existen dos líneas de mejora que han dominado mundialmente su mejora. Estos resultados resaltan la necesidad de incrementar la variabilidad genética de las variedades de almendro y tendrán un previsible impacto en las futuras estrategias sobre su mejora genética a nivel mundial. Este trabajo se basa en el artículo de Pérez de los Cobos et al. (2021). Pedigree analysis of 220 almond genotypes reveals two world mainstream breeding lines based on only three different cultivars. Hortic. Res. 8, 11 (2021). https://doi.org/10.1038/s41438–020–00444–4

Materiales y métodos

Datos genealógicos verificados por marcadores

Los datos genealógicos de 220 genotipos de almendro (169 de origen conocido y 51 de origen desconocido) fueron compilados a partir de la bibliografía y de referencias de mejoradores. Entre los 220 genotipos de almendro estudiados, 11 genotipos se descartaron hace algunos años y 26 genotipos fueron obtenidos en programas no activos actualmente y, por tanto, no disponibles. Para verificar la relación de parentesco del resto de genotipos (183), utilizamos varios tipos de marcadores Simple Sequence Repeat (SSRs), Single Nucleotide Polymorphisms (SNPs) y los datos de los alelos S de autoincompatibilidad a partir de datos anteriores obtenidos por los programas de mejora implicados en este estudio. Los datos de marcadores confirmaron ambos parentales en 71 genotipos y un solo parental en cuatro genotipos (146 relaciones confirmadas) y se encontraron tres parentescos erróneos. Se detectaron dos parentales erróneos en los genitores masculinos de ‘Capella’ y ‘Davey’, cambiando su origen como proveniente de polinización abierta y un tercer parentesco incorrecto fue el del genitor femenino de ‘Yosemite’ que se eliminó del análisis.

Después de realizar las correcciones, se analizó la genealogía de 169 genotipos de origen conocido (77 de ellos verificados por marcadores, aproximadamente el 54% de los genotipos estudiados). El origen de los genotipos estudiados fue: 59 españoles, 56 americanos, 16 rusos, 11 israelíes, 10 franceses, 7 australianos, 7 griegos, 2 argentinos y 2 italianos.

Se creó una carpeta de genealogías para cada genotipo. Cada dato en la carpeta contenía un cultivar o selección, los genitores femeninos y masculinos en este orden. Estos datos sirvieron para realizar el análisis de consanguinidad, tales como la determinación del número de veces que un cultivar aparece en una genealogía como genitor masculino o femenino. Los genotipos de origen conocido se clasificaron en dos grupos de acuerdo con su compatibilidad gametofítica (104 autoincompatibles y 65 autocompatibles).

Coeficientes de consanguinidad, relaciones por parejas y contribución genética

El coeficiente de consanguinidad (F) se define como la probabilidad de que un par de alelos en cualquier locus de un individuo son idénticos por descendencia y se calcula mediante la fórmula siguiente (Wright, 1922):

Dónde n1 = número de generaciones a partir de un parental respecto al ancestro común, n2 = número de generaciones a partir del otro parental respecto al ancestro común y FA = coeficiente de endogamia del ancestro común.

La relación por parejas (r) o coeficiente de consanguinidad es el grado de relación por descendencia de dos parentales y es igual al coeficiente de endogamia de su presumible progenie.

La contribución genética (GC) de un fundador respecto a una variedad se calcula mediante la siguiente fórmula (Sjulin & Dale, 1987):

Dónde n = número de generaciones en una ruta genealógica entre el clon fundador y el cultivar y x = número de rutas entre el clon fundador y el cultivar. Los tres parámetros fueron calculados utilizando la función INBRED del software SAS (SAS 9.4 SAS Institute, Cary NC USA).

En resumen, el coeficiente de consanguinidad mide la probabilidad que dos alelos en un locus sean idénticos por descendencia y por tanto son copias del mismo alelo a partir de una generación anterior. La relación por parejas calcula la probabilidad que dos alelos en cualquier locus sean idénticos por descendencia (copias del mismo alelo de una generación anterior) entre dos individuos diferentes. Los valores de F y r tienen un rango de 0 a 1, con valores próximos a 0 indicando un bajo grado de endogamia o relación y valores próximos a 1 indicando un alto grado de endogamia o relación. La contribución genética estima la proporción del genoma que proviene del mismo individuo. Por consiguiente, un hijo tendrá 0,5 de cada parental y un nieto tendrá 0,25 del genoma de cada abuelo.

Descripción del análisis

Para calcular F, r y GC, en los parentales de origen desconocido se asumió que no tenían relación ni consanguinidad. Estas asunciones, basadas en el hecho de que la mayoría de variedades de almendro son alógamas obligadas debido a su autoincompatibilidad genética, puede causar una infraestimación de su endogamia. En el caso de genotipos provenientes de polinización abierta (OP), las denominaciones OP1, OP2, OP3, etc. fueron asignadas para ser distinguidas en los estudios genéticos. Por otra parte, todos los mutantes, se consideraron no diferir genéticamente de la variedad originaria; por consiguiente, GC = 1. Como las diferencias entre mutantes y la variedad original son causadas por pocas mutaciones de ADN, esta simplificación evita la sobrestimación de los coeficientes de consanguinidad. Variedades como ‘Supernova’ y ‘Guara’ se consideraron como clones de ‘Tuono’ (Dicenta et al., 2015; Marchese, Bošković, Martínez–García, & Tobutt, 2008). Respecto a los diferentes clones de la variedad francesa de cáscara blanda ‘Princesse’, utilizada en los programas de mejora de EE. UU. y Rusia, adoptamos el mismo criterio que el utilizado por Lansari et al. (1994) analizando ambos clones como el mismo cultivar. Datos históricos sugieren que las series Hatch: ‘Nonpareil’, ‘I.X.L.’ y ‘Ne Plus Ultra’ son selecciones de semilla obtenidas a partir de una familia de polinización libre de la variedad ‘Princesse’ introducida inicialmente. Este cultivar probablemente originario de la región del Languedoc en Francia (Bartolozzi, Warburton, Arulsekar, & Gradziel, 1998; Kester & Gradziel, 1996; Kester, Gradziel, & Grassely, 1991; Wood, 1925). También, ‘Nikitskij’ se seleccionó en Francia en 1902 (Rikhter, 1972). Debido a que estos orígenes permanecen inciertos, analizamos estos genotipos como no relacionados, lo cual, sin embargo, pueden llevar a una subestimación de su endogamia.

Los datos genealógicos se analizaron a cuatro niveles: mundial, por países (Australia, Francia, Israel, España y los EE. UU.), por programas de mejora (cuando existen diferentes programas de mejora en un mismo país: CITA, IRTA, CEBAS–CSIC y UCD–USDA) y por genotipos con el alelo Sf de autocompatibilidad.

Resultados

Clones fundadores

La genealogía completa del almendro se basa en 51 clones fundadores (Figura 1). ‘Nonpareil’, ‘Cristomorto’, ‘Mission’ y ‘Tuono’ son los fundadores con la mayor influencia en la genealogía: 140 de los 169 genotipos de parentesco conocido se originaron a partir de uno o más de estos clones fundadores (Figura 1). Es inexistente un genotipo derivado de estos cuatro cultivares, es decir, ninguno se basa en los cuatro fundadores.

Figura 1. Diagrama de Venn mostrando el número de descendientes compartidos por ’Tuono’, ‘Nonpareil’, ‘Mission’ y ‘Cristomorto’.

Únicamente existen cinco genotipos provenientes de una progenie compartiendo tres vías, todos ellos se originaron a partir de ‘Tuono’–‘Cristomorto’–‘Nonpareil’. Los mayores subgrupos compartiendo dos vías fueron ‘Tuono’–‘Cristomorto’ y ‘Nonpareil’–‘Mission’ con 29 y 21 descendientes respectivamente. ‘Mission’ solamente comparte progenie con ‘Nonpareil’ (Figura 1).

Analizando los resultados por país, los programas de EE. UU. tuvieron dos clones fundadores principales: ‘Nonpareil’ y ‘Mission’, con 46 y 24 descendientes respectivamente de un total de 56. Estos dos fundadores fueron seguidos por ‘Eureka’ y ‘Harriott’, con 14 y 11 descendientes cada uno. Los programas de mejora españoles tienen tres principales clones fundadores, ‘Tuono’, ‘Cristomorto’ y ‘Primorskyi’, con 32, 31 y 24 descendientes respectivamente. Las variedades del programa francés tuvieron tres principales clones fundadores a partir de dos origines geográficos, ‘Cristomorto’ y ‘Tuono’ (de Italia) con nueve y cinco descendientes, respectivamente y ‘Aï’ (de Francia), con ocho descendientes. El programa australiano tiene únicamente dos principales clones fundadores, ‘Nonpareil’ y ‘Lauranne’, con seis y cinco genotipos derivados, respectivamente. El programa israelí muestra la genealogía más equilibrada con seis principales clones fundadores, ‘Marcona’, ‘Greek’, ‘Um ElFahem’, ‘Tuono’, ‘Nonpareil’ y ‘Ferragnès’.

El programa de mejora de la UCD tiene a ‘Nonpareil’ como principal clon fundador con 29 descendientes. Los cultivares Eureka, Mission y Harriott muestran una influencia menor en la genealogía del mismo con 14, 12 y 10 descendientes respectivamente. El programa del CEBAS–CSIC muestra tres clones fundadores principales, ‘Tuono’, ‘Ferragnès’ y ‘Primorskyi’ con 15, nueve y ocho descendientes respectivamente. El cultivar local francés ‘Aï’ tiene un impacto indirecto como abuelos en los tres programas españoles, a través de las ampliamente utilizadas variedades francesas ‘Ferraduel’ y ‘Ferragnès’. Estos dos cultivares son los ancestros de 25 genotipos.

Analizando los 65 genotipos portadores del alelo Sfde autocompatibilidad, los clones fundadores originarios de este alelo son ‘Tuono’, ‘Genco’ y genotipos obtenidos a partir de cruzamientos mediante introgresión con Prunus persica y Prunus webbi.

Coeficientes de consanguinidad

La media de coeficiente de consanguinidad (F) de los 169 genotipos de parentesco conocido y analizados fue de 0,041. Algunos de ellos (43 genotipos) presentaron un F>0, con 14 por encima de 0,250 (Cuadro 1).

Cuadro 1. Genotipos con los mayores coeficientes de consanguinidad.

Considerando los resultados dentro de cada país, los programas que mostraron mayor consanguinidad fueron los de Francia, EE. UU. y España con 0,075, 0,070 y 0,037 de F, media respectivamente. Los programas de Australia e Israel tuvieron F = 0. Las accesiones de EE. UU. mostraron F = 0 a 0,375 con 21 de los 56 genotipos teniendo F > 0. El cultivar francés ‘Ferralise’ y la selección FGFD2, obtenidos a partir del mismo cruzamiento recíproco, tuvieron un F = 0,250. La selección A2–198 del CEBAS–CSIC mostró el mayor coeficiente de consanguinidad (F = 0,500) ya que es una autofecundación de la selección C1328 y se diseñó para obtener individuos homocigóticos SfSf.

El programa de mejora UCD–USDA tuvo una media de F 0,096. En España, el programa del CITA tuvo un F = 0. El programa del CEBAS–CSIC tuvo solamente tres genotipos con F > 0, pero presentó un promedio de F = 0,048. El programa del IRTA presentó 15 genotipos con F > 0 y una F media de 0,043. Considerando solamente los 65 genotipos autocompatibles, se obtuvo una F media de 0,042, desde 0 hasta 0,500.

 

Contribución genética

Las variedades ‘Nonpareil’, ‘Tuono’, ‘Cristomorto’ y ‘Mission’ fueron fundadores con la mayor contribución genética media (GC; Figura 2). Estos cuatro cultivares contabilizaron el 48,4% del total de la CG mundial. ‘Nonpareil’ representó el 20,5% de la CG mundial, ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’ fueron alrededor del 11% y ‘Mission’ excedió ligeramente el 5%. Sin embargo, la CG media de estos clones fundadores dentro de cada país fue variable. Los programas de mejora más dependientes en estos fundadores fueron Australia y Francia, donde ‘Nonpareil’, ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’ representaron más del 60% de la CG total. Israel fue el país menos dependiente ya que estos fundadores representaron aproximadamente el 25% de la CG total. La variedad ‘Nonpareil’ fue el fundador con mayor influencia en EE. UU. y Australia mientras que en España y Francia fueron ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’. La variedad ‘Mission’ se ha utilizado únicamente en los programas americanos.

Figura 2. (A) Contribución genética mundial (CG) de los fundadores ‘Nonpareil’, ‘Tuono’, ‘Cristomorto’ y ‘Mission’. (B) CG media de ‘Nonpareil’, ‘Tuono’, ‘Cristomorto’ y ‘Mission’ por países.

El Cuadro 2 muestra la CG de los principales fundadores por países. En el programa australiano de mejora, solamente dos fundadores, ‘Nonpareil’ y ‘Lauranne’, representaron el 71,43% de la CG total. El programa francés se caracterizó por el uso extensivo de tres fundadores ‘Cristomorto’ (CG = 35%), ‘Aï’ (CG = 30%) y ‘Tuono’ (CG = 25%). Estos cultivares junto con ‘Ardèchoise’ y ‘Tardy Nonpareil’ (ambos CG = 5%) representan el 100% de la CG total. El programa de mejora israelí presentó seis fundadores principales, ‘Greek’ (GC = 20,45%), ‘Marcona’ (GC = 18,18%), ‘Um ElFahem’ (GC = 13,64%), ‘Tuono’ (GC = 11,36%), ‘Nonpareil’ (GC = 11,36%) y ‘Ferragnès (GC = 6,81%) los cuales juntos representaron el 81,8% de CG total. El programa de EE. UU. fue muy dependiente en ‘Nonpareil’ (CG = 43,74%) seguido por ‘Mission’ (CG = 13,94%), ‘Eureka’ (CG = 8,71%), y ‘Harriott’ (CG = 5,47%) entre los cuales representaron el 71,86% de la CG total. Las variedades obtenidas por los tres programas de mejora españoles se han basado principalmente en cuatro fundadores: ‘Cristomorto’ (CG = 23,68%), ‘Tuono’ (CG = 22,56%), ‘Primorskyi’ (CG = 15,57%) y ‘Aï’ (CG = 7,47%), contabilizando el 69,28% de la CG total.

Cuadro 2. Contribución genética (CG) de los clones fundadores por países. 

El programa de mejora UCD–USDA tuvo los mismos fundadores que el promedio de los programas americanos, ‘Nonpareil’ (CG = 43,16%), ‘Eureka’ (CG = 14,77%), ‘Harriott’ (CG = 8,52%) y ‘Mission’ (CG = 5,48%). En este caso, la influencia de ‘Mission’ fue menor. Se observaron diferencias en el uso de cultivares fundadores entre los programas de mejora españoles. El programa del CITA se basó principalmente en cuatro cultivares ‘Tuono’ (CG = 35%), y ‘Belle d’Aurons’, ‘Bertina’ y ‘Genco’ (GC = 10% cada uno). Estas variedades contabilizaron el 65% de la CG total. El programa CEBAS–CSIC se basó en cuatro fundadores, ‘Tuono’ (GC = 28,94%), ‘Ferragnès’ (GC = 18,42%), ‘Genco’ (GC = 12,5%) y ‘Primorskyi’ (CG = 11,84%). El programa del IRTA también se basó en cuatro fundadores: ‘Cristomorto’ (CG = 39,89%), ‘Primorskyi’ (CG = 21,45%), ‘Tuono’ (CG = 14,38%) y ‘Aï’ (CG = 8,02%). El cultivar autocompatible italiano ‘Tuono’ fue el genitor más utilizado por los tres programas. Entre los 65 genotipos mejorados portadores del alelo Sf, el 24,71% de la GC total proviene de ‘Tuono’.

Relaciones por parejas

Los cultivares con las mayores medias r mundialmente se presentan en el Cuadro 3. El genotipo con el mayor valor r fue ‘Nonpareil’ seguido por sus mutantes (‘Tardy Nonpareil’, ‘Jeffries’ y ‘Kern Royal’). ‘Vesta’, derivado del cruzamiento ‘Nonpareil’ x ‘Solano’, fue la siguiente. ‘Carina’, ‘Mira’ y ‘Maxima’ (genotipos australianos originados a partir del cruzamiento ‘Nonpareil’ x ‘Lauranne’), siguieron a continuación. Estos genotipos son primera generación de ‘Nonpareil’, segunda generación de ‘Tuono’ y tercera generación de ‘Cristomorto’, originando sus altos grados de relación con el resto de los genotipos.

Cuadro 3, Genotipos con la relación por parejas media más elevada (r).

El Cuadro 4 muestra la r media entre programas de mejora por países. Los programas de Australia y Francia tienen la media r más elevada (0,256 y 0,357 respectivamente). Por el contrario, el programa israelí mostró la r media menor. Comparando la relación entre programas por países, los de España y de EE. UU. fueron los menos relacionados ya que los programas españoles se basan en ‘Tuono’–‘Cristomorto’ y los de los EE. UU. se basan en ‘Nonpareil’–‘Mission’. Los programas más relacionados fueron los de Francia y España y también los de Australia y Francia, mostrando la gran influencia del germoplasma francés en ambos países.

Cuadro 4. Relación media por parejas (r) entre programas de mejora de cinco países diferentes.

En el programa de mejora australiano, la selección A97001–1BT47 tuvo la media r más elevada con un valor r de 0,375. ‘Rhea’ no mostró relación con el resto de genotipos y, por tanto, su media r fue de cero. El resto de los genotipos tuvo una r media entre 0,188 y 0,333 mostrando un alto grado de relación.

En el programa de mejora varietal francés, ‘Ferralise’ mostró el valor r medio más elevado (0,500). ‘Ferrastar’ y ‘R1000’ tuvieron el valor r medio más bajo 0,167 y 0,111 respectivamente. El resto de los genotipos franceses tuvieron un valor medio r por encima de 0,300, siendo el programa de mejora con los genotipos utilizados más relacionados.

El programa israelí mejoró genotipos menos relacionados ya que ninguno de ellos presentó una media r sobre 0,225. El mayor valor r observado entre los diez cultivares obtenidos fue de 0,500 entre dos pares: ‘Dagan’–‘Gilad’ y ‘Fergil’–‘Gilad’. La selección 54 mostró un r de 0,500 con ‘Kochba’ y 0,250 con ‘Kogil–Pat’, ‘Samish’ y ‘Solo’. La Figura 3 compara el programa de mejora con los genotipos más relacionados (Francia) con el programa de mejora con los genotipos menos relacionados (Israel).

Figura 3. Matriz de relación de genotipos de Francia (izquierda) e Israel (derecha). El grosor de las líneas muestra el grado de relación, indicando las líneas más gruesas los genotipos más relacionados.

Dentro de los programas de mejora españoles el valor r mayor entre los cultivares fue 0,500 (‘Antoñeta’–‘Marta’ y ‘Makako’–‘Penta’). ‘Makako’–‘Tardona’ y ‘Penta’–‘Tardona’ tuvieron un valor r = 0,313 ya que ambos cruzamientos tienen un parental común en la selección ‘S5133’. Las selecciones del CEBAS–CSIC ‘A2–192’ y ‘C1328’ tuvieron los valores de r mayores, con un valor de 1 (‘A2–198’ se originó a partir de una a autopolinización de ‘C1328’). En el programa del CEBAS–CSIC, ‘D01–462’ tuvo el valor medio de r mayor (0,273). Los genotipos con mayor valor r medio en el programa del CITA fueron ‘Guara’ y ‘Felisia’ con valores de 0,278 y 0,250 respectivamente. Los demás genotipos del CITA presentaron un valor medio r bajo 0,200. En el programa del IRTA, la mayor r entre cultivares obtenidos fue de 0,563 (‘Glorieta’–‘Marinada’). Entre las selecciones IRTA, ‘29–47’ y ‘35–164’ mostraron la mayor relación genética con un r de 0,719. La selección ‘29–47’ presentó el mayor valor r (0,350). Los demás genotipos del IRTA tuvieron valores r medios sobre 0,130.

Figura 4. Matriz de relaciones de 65 genotipos autocompatibles portadores del alelo Sf y su origen. El grosor de las líneas muestra el grado de relación, mostrando las líneas más gruesas los genotipos más relacionados.

Discusión

Dos líneas principales de mejora basadas en tres cultivares diferentes

Este estudio sobre los programas de mejora genética a nivel mundial demostró que los cultivares más utilizados fueron ‘Nonpareil’, ‘Tuono’, ‘Cristomorto’ y ‘Mission’. ‘Nonpareil’ mostró una gran influencia en los programas de EE. UU. y el australiano donde cáscara blanda es el objetivo. Este cultivar de referencia se utiliza en todos los programas estudiados (en algunos casos a través de su mutante de floración tardía ‘Tardy Nonpareil’). El cultivar autocompatible ‘Tuono’ y el de floración tardía ‘Cristomorto’ se utilizaron intensivamente en los programas mediterráneos, dónde cáscara dura es el objetivo. ‘Mission’ mostró inicialmente una importancia considerable a nivel mundial, aunque un análisis más detallado demostró su mayor influencia en los programas privados americanos. Considerando estos resultados se pueden establecer dos principales líneas de mejora basadas en el uso de tres diferentes fundadores: los programas europeos centrados principalmente en ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’ (cáscara dura), y los programas norteamericanos y el australiano en ‘Nonpareil’ (cáscara blanda). El programa francés y los españoles se basaron directamente en ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’. En el programa francés del INRA, los cultivares italianos ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’ representaron el 60% de la contribución genética total y estuvieron presentes en la genealogía de todos los diez cultivares y selecciones estudiadas. Por otra parte, la variedad francesa de floración tardía y resistente a Monilinia ‘Aï’ fue el parental de ambos ‘Ferragnès’ y ‘Ferraduel’.

En los tres programas de mejora españoles, la importancia de los cultivares ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’ fue muy alta, representando el 46,24% del total de la contribución genética. Estos dos cultivares estuvieron presentes en la genealogía 53 de los 59 cultivares y selecciones de mejora de España. En los programas de mejora de América del Norte, ‘Nonpareil’ representa el 43,74% del GC total y estuvo presente en la genealogía de 48 de 56 cultivares y selecciones de mejora de EE. UU. En Australia, “Nonpareil” representa el 39,29% del GC total y está presente en la genealogía de 6 de los 7 cultivares y selecciones de mejora. Incluso en otros países con iniciativas de mejora discontinuas, como Rusia, Grecia o Argentina, el uso de ‘Nonpareil’ como fundador era común. Israel fue el único país donde estos cultivares tuvieron una influencia relativamente baja. Esto puede deberse a las condiciones climáticas extremas de Israel, lo que obliga a los mejoradores a utilizar selecciones adaptadas localmente como parentales. En España, el uso de cultivares adaptados localmente como ‘Bertina’ en el CITA como donante de Polystigma ochraceum (Wahlenb.) Sacc. La resistencia tuvo éxito, pero se usó solo de forma limitada. Otros ejemplos de fundadores secundarios incluyen ‘Primorskyi’, utilizado regularmente como donante de floración tardía y resistencia a Fusicoccum en dos de los programas de mejoramiento españoles (IRTA y CEBAS–CSIC), ‘Eureka’ y ‘Harriott’ en los programas de mejoramiento de América del Norte y ‘Lauranne’, con una importancia similar a ’Nonpareil‘ en la genealogía del programa australiano.

La pérdida de variabilidad genética y el incremento de consanguinidad a nivel de mejora y producción

Comparando los resultados obtenidos sobre consanguinidad en almendro con los de otras especies de Prunus, el coeficiente medio de consanguinidad mundial de todos los genotipos (F=0,036) es menor que el ciruelo japonés (D. Byrne, 1989) y manzano (Noiton & Alspach, 1996) y de varios órdenes de magnitud menor que los calculados para melocotón (T. Gradziel, Beres, & Pelletreau, 1993; Scorza, Mehlenbacher, & Lightner, 1985) y cerezo (Choi & Kappel, 2004). Dentro del almendro, los coeficientes de consanguinidad y de relación obtenidos en este estudio son mayores que los señalados por Lansari et al. (1994). Mientras estos autores documentaron solamente 10 genotipos con F > 0 (cuatro de ellos con F ≥ 0,250), nosotros encontramos 43 genotipos con esta condición (14 de ellos con F ≥ 0,250). Analizando la r media por país, en los casos de Francia y los EE. UU. (con un número de cultivares comparables en ambos estudios), este coeficiente se incrementó. Esta pérdida de variabilidad y el incremento asociado de consanguinidad se debe al repetido uso de un limitado número de parentales (‘Nonpareil’, ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’) y sus genotipos relacionados, tal como hemos mostrado en mejora del almendro.

Entre el grupo de 65 genotipos portando el alelo de autocompatibilidad Sf, la media r fue 0,125. En cerezo, selecciones autocompatibles, los coeficientes de consanguinidad variaron de 0,102 a 0,256 (Choi & Kappel, 2004) y por tanto fueron de magnitud similar. En Europa, el cultivar italiano ‘Tuono’ se utilizó extensivamente como fuente de autocompatibilidad, floración tardía y producción en ramillete de mayo. Más recientemente, este cultivar está teniendo importancia en Israel y Australia [en Australia a través de ‘Lauranne’ (‘Ferragnès’ x ‘Tuono’)]. Este cruzamiento ‘Ferragnès’ x ‘Tuono’ también originó el cultivar Steliette y fue posteriormente utilizado con éxito en dos de los programas de mejora españoles, resultando en tres cultivares autocompatibles: ‘Cambra’ en el CITA, y ‘Antoñeta’ y ‘Marta’ en el CEBAS–CSIC. Por consiguiente, estos cinco cultivares son hermanos completos. Por otra parte, en EE. UU., los mejoradores utilizan ‘Guara’ (syn. ‘Tuono’) como donante de Sf. Un caso similar ocurrió en cerezo dulce con el cultivar Napoleon ya que fue el parental más frecuentemente utilizado para selecciones autocompatibles en América del norte (Choi & Kappel, 2004).

La falta de germoplasma diverso puede limitar el progreso continuo en programas de mejora genética. Esta limitación genética es particularmente preocupante en los principales países productores. Así, las producciones californianas y australianas se basan en ‘Nonpareil’ y cultivares cercanamente relacionados (Australian Almond Board, 2019; Californian Almond Board, 2019), mientras en España, algunas nuevas variedades como ‘Vairo’ y ‘Penta’, que derivan de una segunda generación de ‘Tuono’ y ‘Cristomorto’, así como ‘Belona’ y ‘Soleta’, que derivan de una segunda generación de ‘Genco’, están reemplazando cultivares traditionales en nuevas plantaciones. Esta tendencia está también favorecida por las necesidades industriales. Solamente en algunas regiones de Asia Central, Cercano Oriente y Norte de África, algunas variedades locales y bien adaptadas siguen representando un papel importante en la producción comercial (Elhamzaoui, Oukabli, Charafi, & Moumni, 2012; Gouta et al., 2010; Hamadeh, Chalak, Coppens d’Eeckenbrugge, Benoit, & Joly, 2018; Zaurov et al., 2015).

Utilidad de los datos genealógicos para analizar tendencias de mejora

El análisis genealógico es un método económico y bien establecido para verificar consanguinidad y relaciones entre poblaciones de mejora. Sin embargo, la veracidad de los análisis basados en este tipo de datos se fundamenta en la precisión de los datos recogidos entre muchas instituciones y por muchos mejoradores. Para verificar relaciones parentales de los genotipos bajo estudio, usamos SSRs, SNPs y alelos S de incompatibilidad a partir de datos de análisis previos llevados a cabo por los programas participantes en este estudio. El análisis molecular realizado confirmó 146 relaciones parentales, encontrando tres errores (2% de tasa de error) los cuales fueron consecuentemente corregidos. Por consiguiente, el análisis genealógico realizado mostró solamente pequeños cambios parentales y corroboró la consistencia de los resultados de este estudio.

Sin embargo, varios estudios han demostrado que los análisis genómicos pueden resultar más precisos que los análisis genealógicos (Velasco, Hough, Aradhya, & Ross–Ibarra, 2016b; Wang, 2016). Análisis genealógicos basados en genomas se ha llevado a cabo en manzano (Muranty et al., 2020). La reciente publicación de dos genomas de almendro (Alioto et al., 2020; Sánchez–Pérez et al., 2019) y la creciente disponibilidad de datos genómicos de calidad abre oportunidades para complementar este trabajo y obtener genealogías más completas y precisas basadas en su variabilidad genómica. Este tipo de estudios pueden ser útiles incluso cuando algunos genotipos son descartados debido al proceso de mejora tal como es el caso en nuestro trabajo.

A pesar de que el almendro muestra mayor variabilidad genética que otras especies de Prunus, la expansión histórica del almendro desde la región mediterránea a California y Australia pudo causar un efecto de cuello de botella en la población de mejora estudiada. Varias aportaciones han recogido una elevada relación genética entre variedades australianas y californianas (Fernández i Martí et al., 2015; Martínez–Gómez, Arulsekar, Potter, & Gradziel, 2003), causadas posiblemente por la introducción de un número limitado de variedades europeas en esos países. Por otra parte, los programas mundiales de mejora han utilizado variedades de origen francés tales como muchos fundadores: Aï, Princesse, ‘Ardechoise’, ‘Nonpareil’, ‘IXL’, ‘Ne Plus Ultra’ o ‘Nikitskij’. Esta situación pudo haber llevado a una infraestimación de las relaciones genéticas y de consanguinidad. El uso a gran escala de datos genómicos podría proveer información muy valiosa, expandiendo la genealogía del almendro más allá de los resultados de su mejora.

Realización de cruzamientos manuales en campo entre parentales elegidos en el IRTA Mas Bové, Constantí, España.

Conclusiones

Este estudio de la genealogía del almendro revisa y resume el progreso de su mejora genética varietal durante los últimos 50 años a nivel mundial. Se identificaron dos importantes limitaciones: el reducido germoplasma utilizado en mejora y el elevado grado de consanguinidad en las variedades modernas. Los resultados mostraron que existen dos líneas de mejora principales, basadas únicamente en tres variedades (‘Cristomorto’, ‘Nonpareil’ y ‘Tuono’) que han dominado la mejora genética moderna mundialmente. Este cuello de botella implica riesgos genéticos como depresión por consanguinidad y reducida variabilidad. Es necesario tomar medidas para evitar la consanguinidad y favorecer la ganancia genética. Para ello, se deben diversificar las fuentes de autocompatibilidad, actualmente dominadas por ‘Tuono’, y ampliar los recursos genéticos a utilizar en mejora. Es necesario un análisis adicional basado en datos genómicos para determinar con mayor precisión los niveles de consanguinidad y la pérdida de variabilidad genética en los programas de mejora.

Agradecimientos

Este trabajo ha sido financiado en parte por el Ministerio de Economía y Competitividad MINECO/FEDER Proyecto RTA 2017–00084–00–00 y el Programa CERCA de la Generalitat de Catalunya. FPC agradece la beca recibida del MINECO. Agradecemos a Gina M. Sideli su contribución con datos de marcadores moleculares de programa de mejora de la UCD.

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