Publicado en Revista de Fruticultura nº83

La mancha ocre del almendro, causada por el hongo Polystigma amygdalinum, es una de las enfermedades foliares más importantes del almendro en la cuenca mediterránea y Oriente Medio (Cannon, 1996). En EE. UU. y Australia, aun tratándose de los países con mayor producción de almendra del mundo, todavía no se ha detectado la enfermedad (Farr y Rossman, 2021). En España la mancha ocre está muy extendida, sobre todo en las plantaciones del sur del país, a lo largo de toda la costa mediterránea y adentrándose en el Valle del Ebro. En los últimos años, ha aumentado la incidencia de esta enfermedad en España, principalmente debido a la expansión del cultivo a zonas del interior peninsular, donde las condiciones climáticas son más adecuadas para su desarrollo (Almacellas, 2014). En estas nuevas zonas se han plantado variedades más productivas que las tradicionales, que ofrecen buenas características agronómicas como la floración tardía y la autofertilidad; sin embargo, también son más susceptibles a P. amygdalinum (Miarnau et al., 2010, Miarnau y Vargas, 2013). Además, los sistemas productivos más intensivos, también introducidos en España en los últimos años, como las plantaciones de alta densidad, han creado condiciones especialmente favorables para el desarrollo de ésta y otras enfermedades fúngicas (Miarnau et al., 2013, 2016).

La mancha ocre solo afecta a las hojas de los almendros, provocando manchas difusas de diferentes formas y tamaños (Banihashemi, 1990). Inicialmente son de color amarillo, pasando por anaranjado, hasta que finalmente adquieren tonos rojizos y se oscurecen totalmente (Figuras 1 y 2). Las infecciones severas pueden producir una defoliación prematura del árbol, con la consiguiente disminución de la actividad fotosintética de la planta y una posible reducción del rendimiento.

La severidad de la enfermedad está muy relacionada con la climatología, sobre todo con la presencia de lluvias copiosas en primavera y el posterior acontecimiento de temperaturas suaves en verano. El período potencial para la producción y liberación de las esporas infectivas de P. amygdalinum en España es de febrero a julio, pero el periodo de mayor infección de la enfermedad se produce entre abril y mayo (Zuñiga et al., 2020).

Las estrategias de control de la enfermedad (Almacellas, 2014) se basan en tres ejes: 1) el manejo del cultivo, con objeto de reducir el inóculo primario patógeno y el riesgo de infección asociado, mediante la eliminación o descomposición de las hojas infectadas de la temporada anterior; 2) el uso de fungicidas, y 3) el uso de variedades tolerantes en las nuevas plantaciones, ya que pueden ayudar a reducir la cantidad de tratamientos fungicidas necesarios para el control de la enfermedad. Por ello, resulta necesario conocer la tolerancia o susceptibilidad de las variedades que actualmente están en el mercado o en vías de obtención.

El objetivo de este estudio consistió en determinar la susceptibilidad a la mancha ocre de las variedades que mayoritariamente se encuentran disponibles en el mercado español en la actualidad, mediante la observación de los síntomas en árboles infectados de forma natural y a lo largo de un periodo de ocho años. Además, también nos propusimos examinar la posible relación entre la expresión de los síntomas de la enfermedad y determinados parámetros meteorológicos, como los asociados a la temperatura y a las lluvias.

Variedades estudiadas

En el ensayo se evaluaron 21 variedades de almendro, procedentes de tres programas de mejora españoles, un programa de mejora francés, así como una variedad tradicional italiana y otras dos españolas. Del programa de mejora de almendro del IRTA (España) se evaluaron siete variedades: ‘Constantí’, ‘Francolí’, ‘Glorieta’, ‘Marinada’, ‘Masbovera’, ‘Tarraco’ y ‘Vairo (Vargas y Romero, 1994; Vargas et al., 2008). Del programa de mejora del CITA (España) fueron cuatro: ‘Belona’, ‘Guara’, ‘Mardía’ y ‘Soleta’ (Dicenta et al., 2015; Felipe y Socias i Company, 1987; Socias i Company y Felipe, 2006; Socias i Company et al., 2008). Del CEBAS–CSIC (España) se evaluaron otras cuatro variedades: ‘Antoñeta’, ‘Marta’, ‘Penta’ y ‘Tardona’ (Dicenta et al., 2008; Dicenta et al., 2018; Egea et al., 2000). Las variedades tradicionales españolas fueron ‘Desmayo Largueta’ y ‘Marcona’ (Felipe, 2000). Del INRA (Francia) se evaluaron ‘Ferraduel, ‘Ferragnès’ y ‘Lauranne’ (Grasselly, 1991; Grasselly y Duval, 1997). Finalmente, también se incluyó en el estudio ‘Tuono’, una variedad italiana comúnmente plantada en los países mediterráneos (Dicenta et al., 2015; Felipe, 2000). Todas las variedades se injertaron sobre el patrón INRA ‘GF–677’.

Diseño y gestión de la parcela experimental

Los plantones de almendro, de un metro de altura, se plantaron a raíz desnuda en diciembre de 2009, en una parcela experimental del Programa de Fruticultura del IRTA situada en Les Borges Blanques (Lleida). El marco de plantación fue de 4x2 metros (distancia entre las filas y entre los árboles, respectivamente), en un diseño de bloques al azar con cuatro repeticiones. Cada parcela elemental estaba formada por cuatro árboles. El sistema de formación fue en eje central y la parcela estaba dotada de riego por goteo. El manejo del suelo y la fertilización se basaron en las prácticas recomendadas para la Gestión Integrada de la Producción (BOE, 2002). En esta parcela nunca se aplicaron fungicidas durante el período experimental, para permitir así la infección natural de los árboles y el desarrollo normal de la enfermedad.

Evaluación de la susceptibilidad de las variedades a la enfermedad

Para evaluar la susceptibilidad de las variedades a la enfermedad, entre 2011 y 2018 se llevó a cabo anualmente, entre julio y agosto, una evaluación visual de los síntomas de la enfermedad en los árboles de la plantación. Las evaluaciones se realizaron en una muestra de 100 hojas de cada variedad, por bloque y repetición (25 hojas por árbol) y año. Las hojas se recolectaron al azar, a diferentes alturas y orientaciones de la copa del árbol, y siempre debían estar totalmente expandidas en el brote.

La incidencia de la enfermedad se evaluó como el porcentaje de hojas que mostraban al menos un síntoma identificable de mancha ocre, independientemente de su tamaño. Para estimar la severidad de la enfermedad, las hojas recolectadas se clasificaron visualmente en cinco categorías, basándose en el porcentaje de superficie foliar afectada por la enfermedad (Figura 3), de acuerdo con la escala siguiente: clase 0 (0% de superficie foliar afectada, hoja aparentemente sana), clase 1 (1–10% superficie afectada), clase 2 (11–20%), clase 3 (21–50%) y clase 4 (>50%). Con las hojas clasificadas en estas cinco categorías, se multiplicó el número de hojas de cada nivel por la clase media de la severidad foliar correspondiente a cada nivel (esto es, 0%, 5%,15%, 35% y 75%) (Figura 3), obteniendo así la severidad media de cada muestra. Finalmente, la incidencia y la severidad de la enfermedad en cada variedad se tomaron como indicadores de la susceptibilidad de dichas variedades a la mancha ocre.

Evaluación de la progresión estacional de la enfermedad

Se seleccionaron cuatro variedades con diferentes niveles de susceptibilidad a la mancha ocre –en base a nuestra experiencia en ensayos anteriores– para describir la progresión de la enfermedad durante la campaña del cultivo. Las variedades estudiadas, de menor a mayor susceptibilidad, fueron ‘Vairo’, ‘Lauranne’, ‘Guara’ y ‘Tarraco’. Para cada una de ellas se evaluó una muestra de 50 hojas por bloque y repetición, recogidas cada 15 días, de abril a septiembre, entre los años 2015 a 2017. La observación de las hojas se llevó a cabo de la misma forma que la descrita anteriormente.

Influencia de la meteorología en la progresión de la enfermedad

Para estudiar la influencia de la meteorología en la expresión y progresión de la enfermedad, se recopilaron los datos de temperatura diaria (máxima, mínima y media), la humedad relativa y las precipitaciones acumuladas durante el período de estudio. Estos valores se obtuvieron de una estación meteorológica automática ubicada en Castelldans (Lleida), perteneciente al Servicio Meteorológico catalán, situada a pocos kilómetros de la parcela de ensayo. Los datos de temperatura, humedad y precipitación se resumieron como se describe a continuación:

• Promedios mensuales de temperaturas y humedad relativa para el periodo comprendido de octubre del año anterior a julio (10 períodos de tiempo).
• Promedios mensuales de temperaturas y humedad relativa para períodos de n meses (de 2 a 5 meses consecutivos), de marzo a julio del mismo año (9 periodos de tiempo).

Se calculó la precipitación acumulada para los periodos indicados en los dos puntos anteriores.

Susceptibilidad de las variedades a la enfermedad

Las 21 variedades de almendro evaluadas en este estudio mostraron diferentes grados de la enfermedad para cada año de estudio. Se encontró una buena correlación entre la incidencia y la severidad observadas, que se ajustó bien a una regresión exponencial (R² = 0,7). Este hecho facilita la evaluación de la enfermedad, ya que de esta forma tan solo es necesario la valoración de uno de los parámetros, incidencia o severidad, como indicador global de la susceptibilidad a la enfermedad. Nosotros optamos finalmente por escoger la incidencia, puesto que se trata de un parámetro más fácil de observar y analizar en campo que el de la severidad. El análisis del conjunto de los datos, mediante un análisis estadístico de medidas repetidas en el tiempo, mostró efectos significativos de los factores variedad, año, así como su interacción. Para mayor comprensión, en este articulo tan solo se presenta un resumen global de todos ellos (Figura 4). En dicha figura se aprecia un escalado progresivo de los valores de incidencia entre las distintas variedades.

La incidencia de la mancha ocre en las cuatro variedades coincidió con lo observado en la clasificación general de la susceptibilidad de estas variedades. Así pues, ‘Vairo’ presentó los valores de incidencia más bajos, seguida de ‘Lauranne’, ‘Guara’ y ‘Tarraco’.

Algunos investigadores han sugerido que las variedades de floración temprana podrían ser más susceptibles a la enfermedad, por tener períodos de liberación de las esporas del hongo y de la infección posterior coincidentes con la aparición de las primeras hojas. Sin embargo, en nuestro estudio se encontró que variedades de floración tardía como ‘Tarraco’ y ‘Guara’ eran muy susceptibles, mientras que ‘Mardía’, otro cultivar de floración extra–tardía, resultó ser muy tolerante.

Influencia de la meteorología en la progresión de la enfermedad

En el ensayo se observó una correlación positiva entre la incidencia a P. amygdalinum y la lluvia acumulada. Se detectaron niveles más altos de la enfermedad cuando la precipitación acumulada en abril fue superior a 60 mm (Figura 7a), o cuando entre abril y mayo la precipitación fue superior a los 100 mm (Figura 7b). La lluvia parece esencial para la liberación y dispersión de las esporas del patógeno. En consecuencia, años con primaveras húmedas (por ejemplo, los años 2013 y 2014) fueron complicados para el control de la enfermedad (Torguet, observación personal).

Las correlaciones entre la incidencia de la enfermedad y la temperatura no fueron tan consistentes como las observadas en el caso de la lluvia acumulada. Se observó que temperaturas suaves de primavera y verano (por debajo de 18ºC en mayo y por debajo de los 21ºC en el periodo de mayo a julio) se correspondieron con una mayor incidencia de la enfermedad. Por el contrario, temperaturas más altas registradas en los mismos periodos dieron como resultado una menor incidencia de la mancha ocre (Figura 7c, d). No obstante, las temperaturas elevadas en verano se han relacionado con periodos de incubación de la enfermedad más cortos (Zuñiga et al., 2020).

Todo ello nos lleva a confirmar que las condiciones ambientales durante la campaña (de abril a julio) tienen un papel muy importante en las infecciones de P. amygdalinum y en el desarrollo de la enfermedad. Por ello, los futuros modelos predictivos de riesgo epidemiológico, que están en estudio actualmente, deberían incorporar algunos de los factores ambientales comentados anteriormente; sobre todo, en lo referente a la precipitación acumulada en primavera.

En el momento de la plantación de una nueva finca de almendro, la elección de una variedad clasificada como poco o moderadamente susceptible a la mancha ocre será una buena estrategia para el control futuro de la enfermedad. Además, variedades como ‘Mardía’ deberían introducirse en los programas de mejora genética como posibles progenitores ya que, al combinar su tolerancia a mancha ocre con el carácter de floración extra–tardía y la autofertilidad, todo ello puede resultar en la obtención de nuevas variedades con un conjunto de características agronómicas muy provechosas.

También queremos destacar que el control de la enfermedad debe seguir una visión integrada. Deberemos combinar ciertas prácticas culturales, para reducir el inóculo patógeno primario, con los tratamientos fitosanitarios más efectivos. Estos últimos, además, se aplicarán teniendo en cuenta los periodos de máxima dispersión de las esporas, originados por las lluvias de primavera, e indicadores del máximo riesgo de infección.

Los trabajos de distintos equipos de investigación españoles sobre la enfermedad de la mancha ocre del almendro, habiéndose intensificado especialmente en la última década, nos hacen ver el futuro con un cierto optimismo; creemos que el control efectivo e integrado de esta enfermedad parece más cercano.

Extracto del artículo:

Miarnau, X., Zazurca, L., Torguet, L., Zúñiga, E., Batlle, I., Alegre, S., Luque, J. (2021). Cultivar susceptibility and environmental parameters affecting symptom expression of red leaf blotch of almond in Spain. Plant Disease, 105: 940–947. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-04–20-0869-RE.

Almacellas, J. (2014). Síntomas, daños y métodos de control de la mancha ocre del almendro. Vida Rural 389: 28–32.

Banihashemi, Z. (1990). Biology and control of Polystigma ochraceum, the cause of almond red leaf blotch. Plant Pathology 39: 309–315.

BOE 2002. Real decreto 1201/2002, de 20 de noviembre, por el que se regula la producción integrada de productos agrícolas. Boletin Oficial del Estado, Madrid. Acceso: 2 Abril de 2020; URL: https://www.boe.es/eli/es/rd/2002/11/20/1201.

Cannon, P.F. (1996). Systematics and diversity of the Phyllachoraceae associated with Rosaceae, with a monograph of Polystigma. Mycological Research. 100: 1409–1427.

Dicenta, F., Ortega, E., Martínez–Gómez, P., Sánchez–Pérez, R., Martínez–García, P. J., Cremades, T., Gambín, M., Egea, J. (2008). Almond breeding programme in CEBAS–CSIC, in Murcia (Spain). XIV GREMPA Meeting, Atenas, Grecia, 30 Marzo a 4 Abril, 2008. Libro de resúmenes: 20.

Dicenta, F., Sánchez–Pérez, R., Rubio, M., Egea, J., Batlle, I., Miarnau, X., Palasciano, M., Lipari, E., Confolent, C., Martínez, P., Duval, H. (2015). The origin of the self–compatible almond ‘Guara’. Scientia Horticulturae 197: 1–4.

Dicenta, F., Cremades, T., Martínez–García, P. J., Martínez–Gómez, P., Ortega, E., Rubio, M., Sánchez–Pérez, R., López–Alcolea, J., Egea, J. (2018). Penta and Makako: two extra–late flowering self–compatible almond cultivars from CEBAS–CSIC. Hortscience 53: 1700–1702.

Egea, J., Dicenta, F., Berenguer, T., García, J. E. (2000). ‘Antoñeta’ and ‘Marta’ almonds. Hortscience 35: 1358–1359.

Farr, D. F., Rossman, A. Y. (2021). Fungal Databases, U.S. National Fungus Collections, ARS, USDA. Acceso: 11 Agosto de 2021; URL: https://nt.ars–grin.gov/fungaldatabases/

Felipe, A. J., Socias i Company, R. (1987). ‘Aylés’, ‘Guara’ and ‘Moncayo’ almonds. Hortscience 22: 961–962.

Felipe, A. J. (2000). El almendro: El material vegetal. Mira Editores, S.A. Zaragoza.

Grasselly, C. H. (1991). Avijor ‘Lauranne’. L’Arboriculture Fruitière 436: 75.

Grasselly, C. H., Duval, H. (1997). L’Amandier. CTFIL, Paris, Francia.

Miarnau, X., Vargas, F. J., Montserrat, R., Alegre, S. (2010). Aspectos importantes en las nuevas plantaciones de almendro en regadío. Revista de Fruticultura 10: 94–103.

Miarnau, X., Vargas, F. J. (2013). Susceptibilidad varietal a dos de las principales enfermedades del almendro, “fusicoccum” y “mancha ocre”. Boletín Agrícola El Arbolar. S.A.T. Arboreto y Crisol de frutos secos S.A.T., Lleida.

Miarnau, X., Montserrat, R., Batlle, I., Alegre, S., Vargas, F. J. (2013). High density planting in almond orchards. VI International Symposium on Almonds and Pistachios. ISHS. Murcia, 27 a 31 de Mayo de 2013.

Miarnau, X., Torguet, L., Batlle, I., Alegre, S. (2016). El cultivo del almendro en alta densidad. Revista de Fruticultura 49: 68–87.

Socias i Company, R., Felipe, A. J. (2006). ‘Belona’ and ‘Soleta’, two new autogamous almonds. Nucis 13: 9–12.

Socias i Company, R., Kodad, O., Alonso, J. M., Felipe, A. J. (2008). ‘Mardía’ almond. Hortscience 43: 2240–2242.

Vargas F. J., Romero, M. A. (1994). ‘Masbovera’, ‘Glorieta’, and ‘Francolí’, three new almond varieties from IRTA. Acta Horticulturae 373: 75–82.

Vargas, F. J., Romero, M. A., Clavé, J., Vergés, J., Santos, J., Batlle, I. (2008). ‘Vayro’, ‘Marinada’, ‘Constantí’ and ‘Tarraco’ almonds. Hortscience 43: 535–537.

Zúñiga, E., Romero, J., Ollero–Lara, A., Lovera, M., Arquero, O., Miarnau, X., Torguet, L., Trapero, A., Luque, J. (2020). Inoculum and infection dynamics of Polystigma amygdalinum in almond orchards in Spain. Plant Disease 104: 1239–1246.